Die Heilige Tradition erzählt uns, dass nach der Enthauptung des heiligen Johannes des Täufers die gottlose Herodias nicht zuließ, dass man den Leib zusammen mit dem Kopf des Heiligen bestattete, sondern sie verspottete das Haupt des Heiligen und ließ es heimlich in der Nähe ihres Palastes vergraben. Der Leichnam des Heiligen jedoch wurde von seinen Jüngern heimlich fortgeschafft und begraben. Die Frau des Verwalters am Hofe König Herodes wusste, wo Herodias das Haupt begraben hatte. Und so beschloss sie, das Haupt auf dem Ölberg auf einem der Güter des Herodes zu begraben.
Als Gerüchte über die Predigt Jesu und die Wunder, die er vollbrachte, im Königspalast eintrafen, gingen Herodes und seine Frau Herodias hin, um zu prüfen, ob das Haupt Johannes des Täufers noch dort begraben war. Als sie es nicht fanden, dachten sie, Jesus Christus sei der auferstandene Johannes der Täufer. Von diesem Irrtum berichtet das heilige Evangelium (vgl. Mt 14, 2).
Viele Jahre später, in der Regierungszeit des apostelgleichen Kaisers Konstantin, wiederbelebte seine Mutter, die heilige Helena, die Verehrung der Jerusalemer Heiligtümer. Viele Pilger strömten ins Heilige Land, unter denen zwei Mönche aus dem Osten kamen, um das Hl. Kreuz und das Grab des Herrn zu verehren. Der heilige Johannes der Täufer selbst beauftragte sie, sein Haupt aufzufinden. Er erschien den Mönchen im Traum und verwies auf die neue Stelle, wo sein Haupt begraben lag. Nachdem die beiden die Reliquie geborgen hatten, beschlossen sie mit dem hl. Haupt in ihre Heimat zurückzukehren. Aber Gottes Wille war anders. Auf dem Weg trafen sie einen armen Töpfer aus der syrischen Stadt Emes, der auf der Suche nach Arbeit nach Jerusalem gekommen war. Die Mönche, die einen Mitreisenden fanden, vertrauten ihm aus Unachtsamkeit oder Faulheit den Sack mit dem heiligen Haupt an. Und er trug ihn bei sich, bis der heilige Johannes der Täufer, der ihm erschienen war, befahl, die nachlässigen Mönche zu verlassen und mit dem ihm anvertrauten Sack vor ihnen zu fliehen.
Der Herr segnete um des Hauptes Johannes des Täufers willen das Haus des Töpfers mit allem Wohlstand. Der Töpfer lebte sein ganzes Leben lang sorgenfrei und erinnerte sich stets daran, wem er dies schuldete. Er war nicht stolz und verteilte reichlich Almosen. Kurz vor seinem Tod übergab er das Haupt des Heiligen seiner Schwester und befahl, es an gottesfürchtige und tugendhafte Christen weiterzugeben.
Das Haupt des Heiligen, das lange Zeit von einem Christ zum anderen weitergegeben wurde, fiel schließlich in die Hände des Priestermönches Eustathios, eines Unterstützers der arianischen Häresie. Die Kranken, die sich an ihn wandten, wurden geheilt, ohne zu wissen, dass der Grund dafür nicht die angebliche Frömmigkeit von Eustathius war, sondern die Gnade, die von der von ihm versteckten Reliquie ausging. Bald wurde die Heimtücke des Eustathios enthüllt und er wurde aus Emesa vertrieben. Um die Höhle, in der der Priestermönch gelebt hatte und in der das Haupt Johannes des Täufers begraben war, entstand ein Kloster.
Nach vielen Jahren fand die Zweite Auffindung des Hauptes des heiligen Johannes des Täufers statt. Dies ist bekannt durch die Beschreibung des Archimandriten Markellos vom Kloster in Emesa sowie aus dem Leben der Ehrwürdigen Matrona (ihr Gedenktag ist der 9. November), geschrieben vom Heiligen Simeon Metaphrastes. Nach der Beschreibung des ersten wurde das Haupt am 18. Februar 452 wiedergefunden. Eine Woche später begann Bischof Uranios von Emesa ihre Verehrung, und am 26. Februar desselben Jahres wurde sie in die neu geschaffene Kirche zu Ehren des heiligen Johannes gebracht. Dieses Ereignis wird am 24. Februar gefeiert, zusammen mit der Feier der Ersten Auffindung des heiligen Hauptes.
Nach einiger Zeit wurde das Haupt des Hl. Johannes, des Vorläufers und Täufers, nach Konstantinopel gebracht, wo es bis in ikonoklastische Zeiten blieb. Während der Herrschaft der Ikonoklasten verließen viele fromme Christen Konstantinopel. Sie nahmen den Schrein heimlich mit und versteckten ihn dann in Komany (in der Nähe von Suchumi) - der Stadt, in der einst der heilige Johannes Chrysostomus im Exil gestorben war (407). Nach dem VII. Ökumenischen Konzil (787), das die orthodoxe Ikonenverehrung wiederherstellte, wurde das Haupt des heiligen Johannes des Täufers in die byzantinische Hauptstadt (um 850) zurückgebracht. Die Kirche feiert dieses Ereignis am 25. Mai als Dritte Auffindung des erhabenen Hauptes Johannes des Täufers.